Late Miocene environmental changes in the northern hemisphere influenced the evolution of several lines of cricetid rodents with “microtoid” characteristics; that is, high-crowned teeth with prismatic cusps, similar to those of arvicolid rodents. The major evolutionary trends included increasing the height of cheek teeth and the development of sharp-angled prismatic molars. These characters first appeared in the genus Microtocricetus in the Early Vallesian of Eurasia (European Land Mammal Mega Zone 9). Microtocricetus probably was a descendant of the cricetid rodent Megacricetodon or Democricetodon. In contrast to earlier views, we recognize two branches of microtoid cricetids that evolved into paraphyletic “true” arvicolids. One branch is that of Pannonicola (=Ischymomys) with clear affinities to muskrats and possibly to voles of the genus Dicrostonyx. The other is the lineage from Microtodon to Promimomys and Mimomys and eventually to Microtus, Arvicola and other genera. The fossil record suggests that northeast Asia was an important center for arvicolid origin, which may have migrated back and forth to Europe and North America at various times during late Cenozoic time.

Resumen en Español

Los cricétidos microtoides y la historia temprana de los arvicólidos (Mammalia, Rodentia)

Como respuesta a los cambios ambientales en el hemisferio norte, varias líneas de cricétidos braquiodontos-bunodontos evolucionaron durante el Mioceno superior como “cricétidos microtoides”. Las principales tendencias evolutivas consisten en un incremento en la altura de las coronas de los dientes yugales y el desarrollo de molares prismáticos. A partir de un posible ancestro en Megacricetodon o Democricetodon, los cricétidos microtoides altamente especializados aparecen, por primera vez, en el Vallesiense inferior (MN 9) de Eurasia. Sus relaciones filogenéticas son difíciles de dilucidar debido a la diversidad morfológica y al alto grado de paralelismo. Los Trilophomyinae, una rama lateral de cricétidos más aberrante, se extinguieron aparentemente sin descendientes. Se pueden reconocer dos ramas de cricétidos microtoides que evolucionaron hacia los “verdaderos” arvicólidos: (1) Pannonicola (= Ischymomys), del Vallesiense superior (MN 10) a Turoliense medio (MN 12) dio lugar muy probablemente al linaje de los ondatrinos (Dolomys y Propliomys) y, posiblemente, a Dicrostonyx, mientras que (2) Microtodon, conocido en el intervalo Turoliense superior (MN 13) a Rusciniense inferior (MN 14) evolucionó hacia Promimomys y Mimomys y, finalmente, a Microtus, Arvicola y otros géneros. Según esta hipótesis, y en contra de opiniones anteriores, se deben considerar dos orígenes evolutivos de los arvicólidos. Los antecesores de Pannonicola y Microtodon siguen siendo desconocidos, pero el precursor de Microtodon debió tener un patrón dental braquiodonto-lofodonto similar el de Rotundomys bressanus del Vallesiense superior (MN 10) de Europa occidental. Pannonicola y Microtodon posiblemente comparten un antecesor común. El registro fósil sugiere que el noreste de Asia fue un importante centro de origen para los arvicólidos. Partiendo de esa región podrían haberse dispersado hacia Europa y Norteamérica, y viceversa, en varias ocasiones durante el Cenozoico superior.

PALABRAS CLAVE: cricétidos; arvicólidos; origen; filogenia; biogeografía; Neógeno

Traducción: Miguel Company

Résumé en Français

Les cricetidés Microtoïds et l’histoire des premiers arvicolidés (Mammalia, Rodentia)

Plusieurs lignées de rongeurs cricetidés brachyodont-bunodont ont évolué en « cricetidés Microtoïds » depuis le Miocène supérieur, en réponse aux changement environnementaux de l’hémisphère nord. Les tendances évolutives majeurs sont l’augmentation de la hauteur de la couronne dentaire et le développement de molaires prismatiques. Les cricetidés Microtoïds hautement spécialisés font leur apparition pour la première fois dans le Vallésien inférieur d’Eurasie (MN9) avec Microtocricetus, dérivant peut-être d’ancêtres tels que Megacricetodon or Democricetodon. Du fait de leur diversité morphologique et du degré de parallélisme, les relations phylogénétiques sont difficiles à détecter. Les Trilophomyinae, une branche plus aberrante de cricetidés, a disparu apparemment sans laisser de descendants. Deux branches de cricetidés Microtoïds peuvent être reconnues qui ont évolué en ‘vrais’ arvicolidés : (1) Pannonicola (= Ischymomys) du Vallésien supérieur (MN 10) jusqu’au Turolien moyen (MN 12) d’Eurasie a très probablement donné naissance aux lignéex d’ondatrinés (Dolomys et Propliomys) et peut-être également Dicrostonyx, alors que (2) Microtodon connu dans le Turolien supérieur (MN 13) et le Ruscinien inférieur (MN 14) d’Eurasie a évolué par les formes Promimomys et Mimomys et finalement jusqu’à Microtus, Arvicola et d’autres genres. Partant de cette hypothèse, et contrairement aux vues précédentes, deux sources évolutives seraient prises en considération pour les arvicolidés. Les ancêtres de Pannonicola et Microtodon restent inconnus, mais le prédécesseur de Microtodon devait avoir des dents avec une couronne brachyo-lophodontes similaire a Rotundomys bressanus du Vallésien supérieur (MN 10) d’Europe de l’ouest. Pannonicola et Microtodon avaient peut-être un ancêtre commun. Le registre fossile suggère qu’un centre important d’origine des arvicolidés se situe dans le nord-est de l’Asie. Les arvicolidés auraient pu se disperser a partir de cette région jusqu’en Europe et Amérique du Nord, et vice versa, à plusieurs reprises durant cénozoïque tardif.

Mots clés: cricetidés; arvicolidés, origine; phylogenie; biogeographie; Néogène

Translator: Olivier Maridet

Deutsche Zusammenfassung

Die „microtoiden Cricetiden“ und die frühe Evolution der Arvicoliden (Mammalia, Rodentia)

Die „microtoiden Cricetiden“ – Hamsterartige mit einer für Wühlmäuse typischen Ausbildung der Backenzähne – zählen zu den faszinierendsten Nagetieren des späten Känozoikums. Sie entwickelten sich im Miozän aus cricetiden Nagern, deren Backenzahngebiss ursprünglich aus niederkronigen Höckerzähnen bestand. Innerhalb der „microtoiden Cricetiden“, die nur auf der Nordhalbkugel nachgewiesen wurden, bildeten sich mehrfach unabhängig voneinander hochkronige prismatische Molaren heraus. Diese Entwicklung wurde maßgeblich von Umweltänderungen beeinflusst, in erster Linie durch die klimatisch bedingte Entstehung offener Habitate. Die ersten „microtoiden Cricetiden“ erschienen mit Microtocricetus im Verlaufe des frühen Vallesiums (MN9) in Eurasien. Als mutmaßlicher Ahne könnte Megacricetodon oder auch Democricetodon in Betracht kommen. Parallelentwicklungen und große Formenmannigfaltigkeit erschweren die Beurteilung der stammesgeschichtlichen Zusammenhänge innerhalb der „microtoiden Cricetiden“. Sicher ist jedoch, dass die Trilophomyinae einen aberranten Seitenzweig darstellen, der gegen Ende des Villanyiums (MN 17) in Europa nachkommenlos ausstarb. Weiterhin geben die hier vorgelegten Daten zu der Vermutung Anlass, dass die „microtoiden Cricetiden“ zwei voneinander unabhängige Evolutionslinien hervorbrachten, die sich zu Wühlmäusen entwickelten. Ausgangspunkt der einen Linie war Panonnicola (= Ischymomys), die vom späten Vallesium (MN 10) bis zum mittleren Turolium (MN 12) in Eurasien verbreitet war. Sie führte zu den „ondartrinen“ Wühlmäusen mit Dolomys und Propliomys sowie zu Dicrostonyx. Die zweite Linie begann mit Microtodon, der im späten Turolium (MN 13) und frühen Ruscinium (MN 14) Teile Eurasiens und möglicherweise auch Nordamerikas besiedelte und sich über Prosomys, Promimomys zu Mimomys, dann zu Arvicola, Microtus usw. weiter entwickelte. Die Belege von Tobienia and Lemmini nov. gen, nov. sp. im Ruscinium Eurasiens bilden wahrscheinlich die Wurzel der Lemmini. Die Linie der Lemmini entstand wahrscheinlich im Ruscinium Eurasiens aus der Gattung Tobienia. Wenn dies zutrifft, müssten - im Unterschied zu früheren Interpretationen - für die Wühlmäuse zwei selbständige evolutionäre Ursprungszentren angenommen werden.Die Vorfahren von Pannonicola und Microtodon sind noch unbekannt. Sicher ist jedoch, dass der Ahne von Microtodon niederkronige Backenzähne besaß, deren Höcker schon durch Leisten (Joche) miteinander verbunden waren, ähnlich wie bei Rotondomys bressanus aus dem späten Vallesium (MN 10) Westeuropas. Die Fossilüberlieferung spricht dafür, dass im Nordosten Asiens ein bedeutendes Entwicklungszentrum der Wühlmäuse lag. Von hier aus eroberten die Wühlmäuse im späten Känozoikum weite Teile Asiens, Europas und Nordamerikas.

Schlüsselwörter: Cricetidae, Arvicolidae, Stammesgeschichte, Biogeographie, Neogen.

Translator: Authors

Translator: Ashraf M.T. Elewa

Polski Abstrakt

Mikrotoidowe chomikowate i wczesna historia Arvicolidae (Mammalia, Rodentia)

W odpowiedzi na zmiany warunków środowiska na półkuli północnej, kilka linii gryzoni chomikowatych z uzębieniem brachyodontowo-bunodontowym przekształciło się podczas późnego miocenu w „mikrotoidowe chomikowate“. Główne trendy ewolucyjne dotyczą zwiększenia wysokości koron zębów policzkowych i rozwoju pryzmatycznych zębów trzonowych. Pochodzące prawdopodobnie od rodzajów Megacricetodon albo Democricetodon, wysoko wyspecjalizowane mikrotoidowe chomikowate pierwszy raz pojawiły się w postaci rodzaju Microtocricetus we wczesnym vallesian‘ie (MN 9) Eurazji. Ze względu na różnorodność morfologiczną i stopień paralelizmu, ich pokrewieństwa filogenetyczne są trudne do stwierdzenia. Trilophomyinae, aberantna boczna linia chomikowatych, najwidoczniej wymarła bez potomków. Można uznać, że dwie gałęzie mikrotoidowych chomikowatych przekształciły się w „prawdziwe“ Arvicolidae: (1) Pannonicola (= Ischymomys) z późnego vallesian‘u (MN 10) i środkowego turolian‘u (MN 12) Eurazji najprawdopodobniej doprowadziły do powstania linii piżmaków (Dolomys i Propliomys) i ewentualnie rodzaju Dicrostonyx, natomiast (2) Microtodon znany z późnego turolian‘u (MN 13) i wczesnego ruscinian‘u (MN 14) Eurazji ewoluował poprzez rodzaje Promimomys i Mimomys w rodzaje Microtus, Arvicola i inne. Zgodnie z tą hipotezą, a w przeciwieństwie do wcześniejszych poglądów, dwa źródła ewolucyjne Arvicolidae będą brane pod uwagę. Przodkowie rodzajów Pannonicola i Microtodon pozostają nieznani, ale przodek rodzaju Microtodon musiał mieć brachyodontowo-lofodontowy wzorzec korony zęba podobny do tego u gatunku Rotundomys bressanus z późnego vallesian‘u (MN 10) Europy Zachodniej. Możliwe, że Pannonicola i Microtodon mają wspólnego przodka. Zapis kopalny sugeruje, że ważne miejsce, z którego pochodzą Arvicolidae znajdowało się w północno-wschodniej Azji. Z tego obszaru Arvicolidae mogły rozpowszechnić się do Europy i Ameryki Północnej i odwrotnie w późnym kenozoiku w różnych okresach czasowych.

Słowa kluczowe: chomikowate; Arvicolidae, pochodzenie; filogeneza; biogeografia; neogen

Translators: Dawid Mazurek, Robert Bronowicz, and Daniel Madzia

Riassunto in Italiano

Cricetidi microtoidi e l’origine degli arvicolidi (Mammalia, Rodentia)

Nel corso del Miocene superiore, rispondendo ai cambiamenti ambientali dell’emisfero Nord, molte linee di cricetidi brachiodonti-bunodonti si svilupparono come “cricetidi microtoidi”.  Le tendenze evolutive principali sono verso l’incremento dell’altezza  della corona dentaria e lo sviluppo di molari prismatici. La comparsa dei cricetidi microtoidi altamente specializzati è avvenuta nel Vallesiano inferiore (MN9) dell’Eurasia con Microtocricetus, probabile discendente di Megacricetodon o Democricetodon (MN 9). E’ difficile individuare relazioni filogenetiche a causa della diversità morfologica e del grado di parallelismo. I Trilophomyinae, un ramo laterale aberrante dei cricetidi si è estinto apparentemente senza lasciare discendenti. E’ possibile riconoscere due rami di cricetidi microtoidi che si sono evoluti in “veri” arvicolidi: (1) Pannonicola (= Ischymomys) del Vallesiano superiore (MN 10) – Turoliano medio (MN 12) dell’Eurasia ha probabilmente dato origine alla linea degli ondatrini (Dolomys e Propliomys) e a Dicrostonyx, mentre (2) Microtodon, conosciuto dal Turoliano superiore (MN 13) e dal Rusciniano inferiore (MN 14) dell’Eurasia si è evoluto attraverso Promimomys e Mimomys in Microtus, Arvicola e altri generi. Secondo questa ipotesi, che contrasta con precedenti supposizioni, devono essere prese in considerazione due origini evolutive degli arvicolidi. Gli antenati di Pannonicola e Microtodon rimangono sconosciuti, ma  i precursori di Microtodon devono aver avuto una corona dentaria brachiodonte-lofodonte simile a quella di Rotundomys bressanus del Vallesiano superiore (MN 10) dell’Europa occidentale. Probabilmente Pannonicola e Microtodon condividono un antenato comune. Il registro fossile indica che un importante centro di origine degli arvicolidi è localizzato in Asia nordorientale. Da quest’area gli arvicolidi potrebbero essersi dispersi in Europa e Nord America e viceversa varie volte durante il tardo Cenozoico.

PAROLE CHIAVE: cricetidi; arvicolidi, origine; filogenesi; biogeografia; Neogene

Translator: Chiara Angelone